Physiological Selectivity of Insecticides to Predator Wasps (Hymenoptera:
Vespidae) of Leucoptera coffeella (Lepidoptera: Lyonetiidae)
ABSTRACT - Conservation of natural enemies is an important component
of integrated pest management. In this work, the selectivity of 11 insecticides
used for management of Leucoptera coffeella (Guérin-Méneville)
was studied to Protonectarina sylveirae (Saussure), Polybia scutellaris
(White)
and Protopolybia exigua (Saussure) (Hymenoptera: Vespidae). The
insecticides were applied in concentrations corresponding to 50% and 100%
of the field rates used for management of L. coffeella. The organophosphates
(except to the 50% rate of ethion to P. scutellaris) were highly
toxic to all three Vespidae species. Cartap was highly toxic to P. escutellaris
and
P.
exigua but showed median selectivity to P. sylveirae. The pyrethroids
cypermethrin, deltamethrin, betacyfluthrin, zetacypermethrin, and esfenvalerate
were selective to at least one of wasp species. The mortality of P.
scutelaris caused by ethion, cypermethrin, deltamethrin, betacyfluthrin
and zetacypermethrin decreased when 50% of the recommended rates were used.
This reduction was also observed for the mortality of P. exigua by
permethrin and for the mortality of P. sylveirae by deltamethrin.
P.
sylveirae was the most tolerant species to cartap; P. scutellaris
was
the most tolerant to ethion, while P. exigua was more tolerant to
pyrethroids than P. scutellaris
and P. sylveirae. The results
of this research indicate that pyrethroid insecticides are likely to be
selective to predatory wasps in field settings given their overall selectivity
in the conditions of extreme exposure of this study. The possible mechanisms
underlying the selectivity of these compounds and the differential tolerance
of the wasps are discussed.
RESUMO - A conservação de inimigos naturais é
um componente importante no manejo integrado de pragas. Neste trabalho,
estudou-se a seletividade de 11 inseticidas usados para manejar Leucoptera
coffeella (Guérin-Méneville) aos predadores Protonectarina
sylveirae (Saussure), Polybia scutellaris (White) e Protopolybia
exigua (Saussure) (Hymenoptera: Vespidae). Os inseticidas foram empregados
em concentrações que correspondem a 50% e 100% da dosagem
utilizada para o manejo de L. coffeella. Os organofosforados (exceto
a subdose do etiom a P. scutellaris) foram altamente tóxicos
aos três Vespidae estudados. Cartape não apresentou seletividade
em favor de P. escutellaris e P. exigua, mas foi medianamente
tóxico a P. sylveirae. Os piretróides cipermetrina,
deltametrina, betaciflutrina, zetacipermetrina e esfenvalerato foram seletivos
a pelo menos uma espécie de Vespidae estudada. As mortalidades causadas
por etiom, cipermetrina, deltametrina, betaciflutrina e zetacipermetrina
a P. scutellaris decresceram quando se utilizou metade das doses.
Essa redução na mortalidade também foi observada para
permetrina em P. exigua e para deltametrina em P. sylveirae.
P.
sylveirae foi mais tolerante ao cartape do que P. scutellaris
e
P.
exigua. A vespa P. scutellaris foi mais tolerante ao etiom do
que P. sylveirae e P. exigua. A espécie
P. exigua
foi
a mais tolerante a piretróides. Os resultados dessa pesquisa foram
obtidos em condições de exposição extrema e,
portanto indicam que piretróides são possivelmente seletivos
a vespas predadoras em condições de campo. Os possíveis
mecanismos relacionados à seletividade e tolerância das vespas
aos inseticidas são discutidos neste trabalho.
O bicho-mineiro do cafeeiro, Leucoptera coffeella (Guérin-Méneville)
(Lepidoptera: Lyonetiidae), é considerado praga-chave de Coffea
arabica no Brasil e em alguns países da América Central
e do Leste Africano por causar sérios prejuízos na produção
e no rendimento do café produzido. Este inseto é favorecido
por plantios mais espaçados e regiões de clima mais seco
(Souza et al. 1998).
As larvas do bicho-mineiro se alimentam do parênquima foliar ocasionando
queda precoce das folhas (Matiello 1991, Souza
et
al. 1998, Reis & Souza 1996).
As injúrias provocadas por esta praga afetam também a longevidade
do cafeeiro uma vez que a planta despenderá muito mais energia para
recuperar o que foi perdido com as desfolhas. Têm-se verificado reduções
de 30 a 80% na produtividade dos cafeeiros devido ao ataque desta praga
(Souza et al. 1998, Gallo
et
al. 2002).
O controle químico de L. coffeella é o método
mais empregado pelos produtores de café. Os principais inseticidas
utilizados apresentam amplo espectro de ação e pertencem
principalmente aos grupos dos organofosforados e piretróides (Guedes
& Fragoso 1999). Estes inseticidas podem apresentar boa eficiência
de controle, entretanto o uso de forma intensiva tem causado impactos negativos
ao homem e ao meio ambiente (Kay & Collins
1987), como a intoxicação de aplicadores, resistência
de populações da praga aos inseticidas e redução
da população de inimigos naturais (Brattsten
et
al. 1986, Guedes 1999).
Várias espécies benéficas residentes no agroecossistema
cafeeiro podem manter a população do bicho-mineiro abaixo
do nível de dano econômico. Dentre os agentes de controle
biológico de L. coffeella, os adultos de Vespidae predadores
de lagartas se destacam (Campos et al.
1989). As espécies de Vespidae mais importantes são Protonectarina
sylveirae (Saussure),
Polybia scutellaris (White) e Protopolybia
exigua (Saussure) (Parra et al. 1977).
Segundo Tuelher et al. (2003), estes
inimigos naturais podem reduzir o ataque do bicho mineiro em até
90%. Dessa forma, para a implementação do manejo integrado
de pragas (MIP) na cultura do cafeeiro, há necessidade de preservar
e incrementar a densidade populacional dessas espécies no agroecossistema.
Para a preservação das vespas predadoras é indispensável
à utilização de inseticidas seletivos a estas espécies.
A seletividade pode ser classificada em seletividade ecológica
e fisiológica. A seletividade ecológica consiste na utilização
dos inseticidas de forma seletiva, isto é, que minimize a exposição
das vespas aos inseticidas. Esta seletividade é normalmente alcançada
através de aplicações em horários do dia com
temperaturas mais amenas. Nestes horários há uma menor movimentação
das vespas. Já a seletividade fisiológica consiste no uso
de inseticidas que apresentem baixa toxicidade às vespas ou que
sejam mais tóxicos ao bicho mineiro do que a estes inimigos naturais
(Pedigo 1999).
Apesar da importância da seletividade fisiológica dos
inseticidas a vespas predadoras do bicho mineiro, os trabalhos são
escassos e quando existem, envolvem poucos inseticidas e poucas espécies
de vespas. Assim, este trabalho teve por objetivo estudar a seletividade
fisiológica de onze inseticidas utilizados no controle de L.
coffeella às vespas predadoras P. sylveirae, P. scutellaris
e
P.
exigua.
Material e Métodos
Insetos. Adultos das vespas predadoras P. sylveirae, P.
scutellaris e P. exigua foram coletados em ninhos localizados
no Campus da Universidade Federal de Viçosa (UFV). Utilizaram-se
dois ninhos de P. sylveirae, três de P. scutellaris e
cinco de P. exigua para a realização dos bioensaios.
Os ninhos foram coletados em árvores e arbustos com o auxílio
de podão e sacos plásticos de 1,0 × 1,0 m. Os ninhos
foram mantidos em gaiolas de 50 × 50 × 50 cm, teladas com malha
de aço. Exemplares das vespas estudadas foram coletadas, montadas
e identificadas no Museu de Entomologia da UFV.
Determinação da Toxicidade dos Inseticidas aos Vespidae.
Os
bioensaios foram conduzidos no Laboratório de Manejo Integrado de
Pragas da UFV. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado,
em esquema fatorial de 66 tratamentos (11 inseticidas, três vespas
predadoras e duas doses de cada inseticida), com quatro repetições.
A escolha dos inseticidas foi feita de forma a abranger os principais produtos
recomendados no controle de L. coffeella no Brasil (Tabela
1).
Os inseticidas foram empregados em concentrações que correspondem
a 50% e 100% da dosagem utilizada para o controle de L. coffeella.
O uso de subconcentração teve como objetivo observar o impacto
dos inseticidas sobre as vespas quando estes forem decompostos à
metade de suas concentrações originais. Utilizou-se o espalhante
adesivo polioxietileno alquil fenol éter (Haiten 200), na concentração
de 15 mL p.c./100 L de calda, em todos os tratamentos (Ministério
da Agricultura Pecuária e Abastecimento 2006). Na testemunha
foi utilizado somente água mais espalhante adesivo.
Para instalação dos bioensaios, folhas de café
da cultivar Catuaí foram imersas em caldas inseticidas por cinco
segundos (Bacci et al. 2001, Galvan
et
al. 2002). As folhas foram postas para secar à sombra em
um varal por duas horas. Após a secagem, as folhas foram acondicionadas
em placas de Petri de 9 cm de diâmetro por 2 cm de altura de forma
a cobrir todo o fundo da placa. Adicionou-se uma solução
de mel a 10% para alimentar as vespas durante o período experimental.
As placas foram cobertas com organza e presas por elástico. Em cada
placa, foram liberados 10-15 insetos adultos de cada espécie, com
o auxílio de um sugador de mangueira plástica, constituindo-se
assim a unidade experimental. As placas de Petri foram levadas para estufa
incubadora à temperatura de 25 ± 0,5°C e umidade relativa
de 75 ± 5%. Vinte e quatro horas depois foram realizadas avaliações
do número de insetos mortos por unidade experimental, sendo considerados
como mortos os insetos que não eram capazes de voar.
Análise e Interpretação dos Dados. Os resultados
de mortalidade obtidos para as três espécies de vespas foram
corrigidos em relação à mortalidade ocorrida na testemunha
usando-se a fórmula de Abbott (1925).
Os resultados foram transformados em arco seno (x/100)0,5 para
realização de análise de variância (ANOVA) e
comparação das médias pelo teste agrupamento de médias
de Scott-Knott a 5% de significância (Scott
& Knott 1974). O teste de agrupamento de médias de Scott-Knott
é utilizado na comparação de um grande número
de médias por facilitar a interpretação dos resultados
se comparado a um teste de média.
Os inseticidas foram classificados em não seletivos ou altamente
tóxicos (mortalidades entre 100-70%), medianamente seletivos ou
medianamente tóxicos (mortalidades entre 69-30%) e seletivos ou
pouco tóxicos (mortalidades entre 29-0%). Estes grupos foram definidos
pelo teste de agrupamento de média de Scott-Knott. A redução
da toxicidade dos inseticidas com a subdose e a tolerância das vespas
foi determinada por comparação entre as médias através
do teste de Scott-Knott.
Resultado
Foram detectadas diferenças significativas na mortalidade das
vespas P. sylveirae, P. scutellaris e P. exigua em
função dos inseticidas (F = 176,92; gl = 10, 218; P <
0,001), das espécies (F = 24,18; gl = 2, 218; P < 0,001), das
dosagens (F = 52,40; gl = 1, 218; P < 0,001), interações
entre inseticidas e espécies (F = 17,56; gl = 20, 218; P < 0,001),
interações entre inseticidas e dosagens (F = 3,35; gl = 10,
218; P < 0,001) e interações entre dosagens e espécies
(F = 4,98; gl = 2, 218; P = 0,008).
Seletividade dos Inseticidas (Tabela 2).
Os inseticidas clorpirifós, fenitrotiom, fenpropatrina e permetrina
não foram seletivos, nas respectivas dose e subdose, às três
espécies de vespas predadoras. Também foi observada alta
toxicidade do etiom a P. sylveirae e P. exigua e do cartape
a P. scutellaris e P. exigua, nas duas doses testadas. Etiom
não foi seletivo na dose, mas apresentou seletividade na subdose
em favor de P. scutellaris. Cartape foi medianamente seletivo a
P.
sylveirae nas duas doses testadas e não seletivo para as demais
espécies de vespas testadas.
Cipermetrina não foi seletiva a P. sylveirae (dose e
subdose) e a P. scutellaris (dose), foi medianamente tóxica
a P. scutellaris (subdose) e pouco tóxica a P. exigua
(dose
e subdose). Deltametrina foi altamente tóxica na dose e medianamente
tóxica na subdose a P. sylveirae e P. scutellaris,
sendo que para P. exigua este inseticida foi seletivo.
Tabela 2. Mortalidade (%) de
adultos das vespas predadoras P. sylveirae, P. scutellaris e
P.
exigua em função de duas doses de onze inseticidas utilizados
no controle de L. coffeella.
Betaciflutrina foi medianamente tóxica a P. sylveirae na
dose e subdose, medianamente tóxica e seletiva a P. scutellaris
na
dose e subdose, e seletiva nas duas dosagens a P. exigua. Zetacipermetrina
foi seletiva a P. sylveirae e P. exigua nas duas dosagens
e medianamente tóxica e seletiva a P. scutellaris
na dose
e subdose, respectivamente.
O inseticida esfenvelerato mostrou-se seletivo em favor dos predadores
P.
sylveirae, P. exigua e P. scutellaris mesmo quando estes
foram expostos à dose e à metade da dose.
Redução da Toxicidade com a Subdose (Tabela
2). As mortalidades causadas por clorpirifós, fenitrotiom,
fenpropatrina cartape e esfenvalerato aos três predadores, mantiveram-se
as mesmas quando se utilizou a metade das doses. Etiom, cipermetrina, betaciflutrina
e zetacipermetrina também mantiveram as mesmas mortalidades à
P.
sylveirae e P. exigua com a redução das doses
pela metade. Da mesma forma, deltametrina apresentou o mesmo impacto a
P.
exigua mesmo com a metade de seu princípio ativo.
As mortalidades causadas por etiom, cipermetrina, deltametrina, betaciflutrina
e zetacipermetrina a P. scutellaris, deltametrina a P. sylveirae
e
permetrina a P. exigua decresceram quando se utilizou metade das
doses.
Tolerância aos Inseticidas (Tabela 2).
As
espécies P. sylveirae, P. scutellaris e P. exigua
foram
igualmente tolerantes as doses e subdoses de clorpirifós, fenitrotiom,
fenpropatrina e esfenvalerato, a dose de permetrina, e subdose de zetacipermetrina.
P. sylveirae e P. exigua foram mais tolerantes a dose
de zetacipermetrina do que P. scutellaris. P. sylveirae foi
mais tolerante as doses e subdoses de cartape do que P. scutellaris
e
P.
exigua. A vespa P. scutellaris foi mais tolerante a dose e subdose
de etiom do que P. sylveirae e P. exigua. A espécie
P.
exigua foi mais tolerante as doses e subdoses de deltametrina e betaciflutrina,
subdose de permetrina, e dose de cipermetrina do que
P. sylveirae e
P. scutellaris. P. exigua foi a espécie mais tolerante
a subdose de cipermetrina, enquanto P. sylveirae foi a mais susceptível,
ficando P. scutellaris
em situação intermediária.
Discussão
A seletividade dos piretróides foi variável entre as espécies
de vespas e inseticidas. De uma forma geral, o grupo foi seletivo com exceção
da fenpropatrina e permetrina. Estudos têm demonstrado a seletividade
de piretróides em favor de Vespidae predadores. Gonring
et
al.
(1999) observaram baixa toxicidade de piretróides a
P. sylveirae,
P. exigua e Polistes versicolor versicolor
(Olivier).
Moura
et al. (2000) estudando a seletividade
de inseticidas a Vespidae predadores de Dione juno juno (Cramer)
(Lepidoptera: Heliconidade) no maracujazeiro, verificaram alta seletividade
da deltametrina a P. scutellaris, P. sylveirae
e Polybia
fastidiosuscula (Saussure).
Os possíveis mecanismos de seletividade fisiológica desses
inseticidas não se encontram devidamente esclarecidos devido à
falta de estudos bioquímicos e fisiológicos que possam elucidar
tais mecanismos. A seletividade dos piretróides aos Vespidae pode
estar associada à baixa taxa de penetração no integumento
(Guedes 1999), alterações no sítio
de ação destes compostos e/ou a alta taxa de metabolização
do inseticida (Yu 1988). A taxa de penetração
do inseticida no integumento da vespa é resultante da relação
entre a afinidade do inseticida com a espessura e composição
química da cutícula. Assim, considerando que a lipofilicidade
é inversamente proporcional à solubilidade do inseticida
na água, compostos lipofílicos geralmente penetram em maiores
taxas no corpo do inseto, dada a semelhança com sua cutícula
(Leite et al. 1998). Alterações
nos canais de sódio mudando a sensibilidade das enzimas (Na-K)-ATPase
e Mg2-ATPase podem também ser responsáveis pela
redução da ação neurotóxica desses inseticidas
(Zhao et al. 1992, Leng
& Xiao 1995). Da mesma forma, a metabolização dos
piretróides por oxidases microssomais e esterases pode acarretar
maior destoxificação destes inseticidas no corpo das vespas
(Yu 1988).
A diferença na sensibilidade dos Vespidae predadores encontradas
neste trabalho entre a fenpropatrina e permetrina (não seletivos)
em relação a cipermetrina, esfenvalerato, betaciflutrina,
zetacipermetrina e deltametrina (seletivos), possivelmente está
relacionada aos pesos moleculares destes compostos. Substâncias com
pesos moleculares menores possuem maior capacidade de penetração
na cutícula do inseto (Stock &
Holloway 1993). Suportando esta hipótese podemos observar os
menores pesos moleculares da fenpropatrina (349,0) e permetrina (391,3)
em relação aos pesos moleculares da cipermetrina (416,3),
esfenvalerato (419,91), betaciflutrina (453,3), zetacipermetrina (459,9)
e deltametrina (505,2) (Berg et al. 2003).
Os organofosforados, exceto o etiom na subdose em relação
a P. scutellaris, não foram seletivos em favor dos Vespidae
predadores nas duas doses testadas. A utilização de inseticidas
organofosforados em cafezais para o controle de L. coffeella reduz
o número de minas predadas por Vespidae (Carvalho
et
al. 2004). Gusmão et al. (2000)
estudando a seletividade de inseticidas a vespas predadoras de L. coffeella
verificaram elevada toxicidade de organofosforados à P. versicolor
versicolor, Apoica pallens (Fabricius) e Brachygastra lecheguana
(Latreille). Fragoso
et al. (2001)
observaram elevada mortalidade dos Vespidae B. lecheguana,
P.
exigua e Polybia paulista (Ihering) quando expostos ao clorpirifós
nas concentrações obtidas a partir da estimativa das CLs99
para L. coffeella.
A alta toxicidade dos organofosforados às vespas predadoras pode
estar relacionada à atividade pró-inseticida deste grupo.
Ao penetrar no organismo estes compostos sofrem reações e
passam a formas mais tóxicas. Outro fator possivelmente relacionado
à toxicidade dos organofosforados está no caráter
lipofílico de alguns inseticidas associado à espessura e
composição lipídica da cutícula dos insetos.
Esta relação é responsável pela penetração
do produto na cutícula e translocação até o
alvo de ação (Leite et al. 1998).
Os compostos lipofílicos apresentam maior afinidade com a cutícula
do inseto e são mais facilmente absorvidos e translocados até
o sítio de ação. Esta hipótese se baseia na
baixa solubilidade em água dos inseticidas etiom (0,6 ppm), clorpirifós
(2 ppm) e fenitrotion (21 ppm) (Kidd & James
1991, Berg et al. 2003).
As elevadas mortalidades causadas por clorpirifós, fenitrotiom
e fenpropatrina aos três predadores, mantiveram-se as mesmas quando
se utilizou a metade das doses. Dessa forma, infere-se que além
do alto impacto desses inseticidas no momento da aplicação,
este efeito persiste mesmo após a decomposição de
metade dos princípios ativos. Galvan et
al. (2002) verificaram resultados semelhantes em relação
às vespas P. sylveirae, B. lecheguana e P. exigua
para
os inseticidas fenitrotiom e fenpropatrina. Gusmão
et
al. (2000) também verificaram a manutenção
de elevadas mortalidades às vespas B. lecheguana, A. pallens
e
P. versicolor versicolor
com a redução pela metade
da concentração do clorpirifós.
As altas mortalidades causadas por etiom, cipermetrina e deltametrina
a P. scutellaris; deltametrina a P. sylveirae e permetrina
a P. exigua decresceram quando se utilizou metade das doses. Portanto,
estes inseticidas apresentam alto impacto aos Vespidae no momento da aplicação
e seus efeitos são reduzidos com a decomposição de
metade da concentração dos princípios ativos. Gusmão
et
al. (2000) verificaram redução das mortalidades de
A.
pallens e P. versicolor versicolor com a decomposição
destes princípios ativos pela metade. Galvan
et
al. (2002) verificaram redução da toxicidade da deltametrina
a P. sylveirae com a metade do princípio ativo deste composto.
P. exigua foi mais tolerante aos piretróides fenpropatrina,
permetrina, cipermetrina, deltametrina e betaciflutrina; P. scutellaris
ao
organofosforado etiom e P. sylveirae a nereistoxina cartape. Moura
et
al. (2000) trabalhando com seletividade de inseticidas a vespas
predadoras, verificaram que P. scutellaris é mais tolerante
ao organofosforado fentiom do que P. sylveirae, sendo esta última
espécie cerca de duas vezes mais tolerantes ao cartape do que P.
scutellaris. Galvan
et al. (2002)
verificaram que P. exigua é mais tolerante a deltametrina
do que P. sylveirae.
Semelhantemente aos mecanismos que conferem seletividade aos inseticidas,
a tolerância dos Vespidae predadores pode estar associada à
menor taxa de penetração no integumento, maior taxa de metabolização
do composto e/ou a alterações no sítio de ação
dos inseticidas. Assim, as enzimas oxidases microssomais e esterases, e
alterações nos canais de sódio de P. exigua podem
estar relacionadas com sua maior tolerância aos piretróides
(Yu 1988, Leng & Xiao
1995). A metabolização do etiom por enzimas monooxigenases
dependentes de citocromo P450 presentes em P. scutellaris pode estar
associado à tolerância desse Vespidae. Essas enzimas normalmente
destoxificam compostos lipofílicos, transformando-os em metabólitos
polares, possibilitando sua excreção (Brattsten
et
al. 1986). Alterações na enzima acetilcolinesterase
no corpo de P. scutellaris e/ou à alta velocidade com que
a enzima catalisa a hidrólise do neurotransmissor acetilcolina podem
também ser responsáveis pela tolerância desse Vespidae
ao etiom (Silver et al. 1995).
Os mecanismos envolvidos na tolerância de insetos a inseticidas
derivados da neirestoxina são menos estudados. Entretanto, por estes
compostos agirem com antagonistas da acetilcolina competindo com ela por
seus receptores (Eto 1990), mudanças nos
receptores deste neurotransmissor podem estar associadas à tolerância
de P. sylveirae ao cartape. Siqueira
et
al. (2000) sugerem o envolvimento de monooxigenases dependentes
de citocromo P450 na resistência de Tuta absoluta
(Meyrick)
(Lepidoptera: Gelechiidae) ao cartape. Segundo estes autores as enzimas
glutationa-S-transferases e esterases apresentam um papel secundário
na resistência de T. absoluta a este inseticida.
Uma vez determinada a necessidade de controle L. coffeella através
da amostragem, a escolha do produto deve levar em consideração
a eficácia no controle de L. coffeella e a seletividade aos
Vespidae predadores, uma vez que estes são os principais agentes
controladores da densidade populacional desta praga. As diferenças
na tolerância das espécies de vespas aos inseticidas mostram
a importância da correta identificação dos Vespidae
encontrados no agroecossistema cafeeiro. De uma forma geral, os piretróides
foram seletivos a P. sylveirae, P. scutellaris e P. exigua;
etiom a P. scutellaris e cartape a P. sylveirae. Espera-se
que a seletividade destes inseticidas seja maior no campo, haja visto que
a exposição das vespas aos inseticidas em condições
naturais é menor. Assim, com intuito de preservar os Vespidae estudados,
pode-se, uma vez detectada a necessidade de controle, utilizar os produtos
etiom, cartape e piretróides (cipermetrina, deltametrina, betaciflutrina,
zetacipermetrina e esfenvalerato) em rotação.
Agradecimentos
Ao Prof. Paulo Sérgio Fiuza Ferreira pela ajuda na identificação
das espécies. Agradecemos também ao Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), a Fundação
de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG), Coordenação
de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e
ao PNP&D/Café pelo financiamento do projeto e pelas bolsas concedidas.
Literatura Citada
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