CONTROLE QUÍMICO

ABSTRACT - Parasitoids of genus Trichogramma represent an alternative to control tortricids in apple orchards; however, it is necessary to use selective pesticides for managing this crop. The side-effects of pesticides used in Integrated Production of Apples, were evaluated to parasitoid Trichogramma pretiosum Riley and Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae) under laboratory conditions, by following protocols of IOBC/WPRS. Bioassays were carried with: a) adults by exposing to fresh pesticides residues, applied on glass plates; b) immature stages, with applications of pesticides on eggs of Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae), with the parasitoid in the egg-larvae, pre-pupae and pupae stages. The reduction in the parasitization (adults) and reduction on adults emergence (immatures), in relation the control were used to classified the pesticides in harmless (<30%), slightly harmful (30-79%), moderately harmful (80-99%) and harmful (>99%). Out of 60 pesticides tested in bioassays with adults of T. pretiosum, 60% were harmless, 10% slightly harmful, 16.67% moderately harmful and 13.33% harmful. In bioassays with immatures, out of 19 pesticides evaluated, 73.68% were harmless for all immatures stages and the others were slightly harmful in at least one stage. For T. atopovirilia, of the 40 pesticides evaluated with adults, 45% were harmless, 15% slightly harmful, 12.5% moderately harmful and 27.5% harmful; in bioassays with immatures of the 17 pesticides tested 58.82% were harmless for the three stages, while 41.18% were slightly harmful, moderately harmful and harmful. T. atopovirilia was more sensitive than T. pretiosum to evaluated pesticides in the tests with either adults or immatures.

KEY WORDS - Malus domestica, natural enemy, egg parasitoids, IOBC

RESUMO - Parasitóides do gênero Trichogramma representam uma alternativa no controle de tortricídeos da macieira, porém é necessário empregar agroquímicos seletivos no manejo da cultura. Foi avaliada a seletividade de agroquímicos utilizados na Produção Integrada de Maçãs, aos parasitóides Trichogramma pretiosum Riley e Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em laboratório, seguindo protocolos da IOBC/WPRS. Foram conduzidos bioensaios com: a) adultos com a exposição a resíduos dos produtos pulverizados sobre placas de vidro; b) estágios imaturos com a aplicação dos agroquímicos sobre ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae), contendo o parasitóide nos estágios de ovo-larva, pré-pupa e pupa. A redução no parasitismo (adultos) e redução na emergência de adultos (imaturos), em relação à testemunha foram empregados para classificar os compostos em inócuo (<30%), levemente nocivo (30-79%), moderadamente nocivo (80-99%) e nocivo (>99%). De 60 agroquímicos testados nos bioensaios com adultos de T. pretiosum, 60% foram inócuos, 10% levemente nocivos, 16,67% moderadamente nocivos e 13,33% nocivos. Nos bioensaios com imaturos, dos 19 produtos avaliados, 73,68% foram inócuos a todos os estágios, os demais foram levemente nocivos em pelo menos um dos estágios. Para T. atopovirilia, de 40 agroquímicos avaliados para adultos, 45% foram inócuos, 15% levemente nocivos, 12,5% moderadamente nocivos e 27,5% nocivos; nos bioensaios com imaturos dos 17 agroquímicos testados, 58,82% foram inócuos aos três estágios, enquanto 41,18% foram levemente nocivos, moderadamente nocivos e nocivos. T. atopovirilia foi mais sensível que T. pretiosum aos agroquímicos testados, tanto nos testes com adultos, como nos bioensaios com imaturos.

PALAVRAS-CHAVE - Malus domestica, inimigo natural, parasitóide de ovos, IOBC
 

Tabela 1

Tabela 2

Tabela 3

A cultura da macieira é atacada por inúmeras pragas, destacando-se os tortricídeos Bonagota cranaodes (Meyrick) e Grapholita molesta (Busck) (Lepidoptera: Tortricidae), que vêm aumentando em importância econômica nas últimas safras (Kovaleski 2004). Os hábitos e comportamento destes lepidópteros são fatores que dificultam seu controle, que tradicionalmente é realizado através de várias aplicações de inseticidas de amplo espectro de ação, principalmente organofosforados (Kovaleski & Ribeiro 2002).

Implementado no Brasil em 1997, o sistema de Produção Integrada de Maçã (PIM), já na safra de 2004/05 chegou a 48% da área total cultivada no país, sendo conduzida em conformidade com suas normas (Lorenzzoni 2005). Na PIM são preconizadas ações no sentido de conservar os agentes de controle biológico, entre elas o uso de agroquímicos seletivos que controlem eficientemente as pragas, sem prejudicar as populações de inimigos naturais. Neste sentido, os microhimenópteros da família Trichogrammatidae, em especial do gênero Trichogramma passam a ser uma alternativa no manejo de B. cranaodes e de G. molesta (Kovaleski 2004). Esses insetos são parasitóides de ovos, que atacam inúmeras espécies de pragas agrícolas e florestais, principalmente da Ordem Lepidoptera, sendo utilizados em programas de controle biológico de pragas em várias culturas, e em diversos países (Smith 1996). Além disso, esses parasitóides são altamente efetivos, pois impedem a eclosão do hospedeiro antes que qualquer dano seja causado à cultura (Hassan 1994). O parasitismo de Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em ovos de B. cranaodes foi registrado por Monteiro et al. (2004) em pomares comerciais de macieira. Pinto et al. (2002) mencionaram o parasitismo de T. pretiosum, porém em posturas de G. molesta, em macieiras na América do Norte. No Brasil, a espécie Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae), demonstra potencial no controle de tortricídeos como Ecdytolopha aurantiana (Lima) (Lepidoptera: Tortricidae) (Molina et al. 2005).

Considerando a ampla representatividade do gênero Trichogramma no grupo dos parasitóides e a distribuição geográfica mundial, o grupo de trabalho da "International Organization for Biological and Integrated Control of Noxious Animals and Plants (IOBC), West Palaearctic Regional Section (WPRS)" escolheu Trichogramma cacoeciae Marchal (Hymenoptera: Trichogrammatidae) como uma das espécies-padrão de parasitóides a serem utilizadas em testes de seletividade para registro de novos agroquímicos (Hassan et al. 2000). Reconhecendo que nenhum teste isolado pode fornecer informações suficientes para classificar o efeito adverso de um agroquímico, sob um organismo benéfico, este grupo propõe um esquema seqüencial de testes (Hassan 1998a, Hassan et al. 2000). Segundo a IOBC/WPRS o teste de toxicidade inicial com adultos em laboratório avalia a inocuidade dos agroquímicos, sendo que aqueles produtos considerados inócuos neste teste, também o serão a campo, com raríssimas exceções. Bioensaios com estágios imaturos do parasitóide são realizados para produtos que venham a ser considerados moderadamente nocivos (classe 3) e nocivos (classe 4) nos testes de toxicidade inicial com adultos (Cônsoli et al. 1998).

Estudos de seletividade com agroquímicos a organismos benéficos devem ser regionalizados e direcionados a cada programa específico de manejo de cada cultura (Degrande et al. 2002). Dessa forma, no Brasil para a cultura da macieira foram realizados trabalhos com predadores, como Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae) (Monteiro 2001) e Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) (Ferreira et al. 2005 e 2006). Com parasitóides, mais especificamente do gênero Trichogramma, destaca-se o estudo recentemente publicado por Manzoni et al. (2006) onde foi avaliado o efeito de 12 fungicidas empregados na PIM a espécie T. pretiosum.

Este trabalho objetivou avaliar a seletividade de agroquímicos utilizados na PIM, a adultos e estágios imaturos de T. pretiosum e de T. atopovirilia, em condições de laboratório.

Material e Métodos

Os experimentos foram conduzidos nos laboratórios de Biologia de Insetos, Controle Biológico e de Pesticidas do Departamento de Fitossanidade, Faculdade de Agronomia "Eliseu Maciel" Universidade Federal de Pelotas, Pelotas-RS e executados seguindo protocolos recomendados pela IOBC/WPRS para bioensaios com adultos e imaturos de Trichogramma spp. (Hassan 1992, Cônsoli et al. 1998, Hassan 1998a, Hassan et al. 2000 e Hassan & Abdelgader 2001).

Material Biológico Utilizado nos Bioensaios. Os estudos foram conduzidos com os parasitóides das espécies T. pretiosum e T. atopovirilia provenientes de criações em laboratório, realizadas em câmaras climatizadas (temperatura 25±1ºC, umidade relativa 70±10% e fotofase de 14 h) e utilizando ovos do hospedeiro alternativo Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae). O hospedeiro foi criado segundo metodologia descrita por Parra (1997), sendo os ovos destinados ao parasitismo inviabilizados previamente sob lâmpada germicida (Stein & Parra 1987).

Bioensaios com Adultos de T. pretiosum e de T. atopovirilia. Foram avaliados 60 agroquímicos para a espécie T. pretiosum e 40 agroquímicos para a espécie T. atopovirilia (Tabelas 1, 2 e 3), todos empregados na PIM e testados na máxima dosagem de registro para a cultura. O protocolo da IOBC/WPRS preconiza a inclusão de um padrão tóxico (testemunha positiva) nos estudos de seletividade como forma de avaliar a sensibilidade relativa do sistema insetos/teste. Dessa forma, o inseticida triclorfom (Dipterex 500) foi utilizado como testemunha positiva nos experimentos por ser reconhecidamente nocivo a parasitóides do gênero Trichogramma (Grützmacher et al. 2004) e estar registrado para a cultura da macieira. Já a testemunha negativa foi constituída somente por água destilada. Em cada experimento foram utilizadas quatro repetições por tratamento, sendo dispostas no delineamento inteiramente casualizado. Todos os testes de toxicidade foram conduzidos em condições controladas de temperatura 25±1°C, umidade relativa 70±10% e fotofase de 14 h.

Os produtos foram aplicados diretamente sobre placas de vidro (2 mm de espessura e tamanho de 13 × 13 cm) através de pulverizadores manuais (580 mL), calibrados para depositar 1,75±0,25 mg de calda por cm2. O volume aplicado foi controlado através da pesagem das placas, em balança eletrônica de precisão, antes e após a pulverização dos tratamentos. Depois de receberem os compostos, as placas permaneceram à temperatura ambiente por cerca de três horas, para secagem completa da calda aplicada, formando uma película seca do produto-teste. Com as placas de vidro tratadas foram confeccionadas as gaiolas de contato.

Cada gaiola de contato (unidade experimental) foi composta por duas placas tratadas servindo como fundo e cobertura, fixas a uma moldura retangular de alumínio (13 cm de comprimento × 1,5 cm de altura × 1 cm de largura), através de presilhas. Em três dos lados da moldura de alumínio existiam orifícios para ventilação (diâmetro aproximado de 1 cm), cobertos internamente com tecido fino preto, aderido firmemente com fita adesiva, permitindo a troca de ar. O quarto lado da moldura possuía dois orifícios, sendo o primeiro (diâmetro de 3,5 × 1 cm) utilizado para introdução dos ovos do hospedeiro para parasitismo e deposição de alimento para os parasitóides em teste (composto por 3 g de gelatina, 100 mL de água e 200 g de mel) e o outro (diâmetro de 1 cm) para inserção dos indivíduos adultos a serem testados, através de conexão com tubos de emergência.

Cada tubo de emergência (ampola de vidro transparente com 12 cm de comprimento × 2 cm de diâmetro em uma das extremidades e 0,7 cm na outra) continha um círculo de cartolina branca de 1 cm de diâmetro com aproximadamente 250±50 ovos de A. kuehniella previamente parasitados, aderidos a uma tira de cartolina branca (8 × 1,5 cm) com três finos filetes de alimento. Esses tubos contendo adultos dos parasitóides ativos e com aproximadamente 24 h de idade foram conectados às gaiolas de contato seis horas após a pulverização dos pesticidas, permitindo a entrada dos parasitóides no interior das gaiolas. Após 16 h da liberação dos parasitóides, os tubos de emergência foram desconectados das gaiolas de contato e mantidos sob condições controladas (25±1°C, umidade relativa 70±10% e fotofase de 14 h) por no mínimo três dias para total emergência de adultos, a fim de que fosse possível calcular o número de indivíduos que entraram na gaiola. Para evitar o aumento na concentração de gases tóxicos no interior das gaiolas de contato, utilizou-se um sistema de sucção de ar constituído por bombas de aquário com fluxo invertido, o qual foi acoplado às gaiolas por meio de mangueiras.

Para avaliar a capacidade de parasitismo das fêmeas sobreviventes após seis horas da desconexão dos tubos de emergência foram oferecidos ovos inviabilizados de A. kuehniella a serem parasitados e alimento. Assim, cartões contendo 3 círculos de 1 cm de diâmetro, tendo cada círculo 400±50 ovos, foram oferecidos em sobreposição para parasitismo 24 (três cartões), 48 (dois cartões) e 96 (um cartão) horas após a pulverização, perfazendo um período aproximado de 144 h, em que ovos do hospedeiro ficaram disponíveis ao parasitismo.

Sete dias após a pulverização dos compostos, as gaiolas foram desmontadas. Os cartões oferecidos ao parasitismo, contendo ovos do hospedeiro alternativo foram transferidos para placas de Petri descartáveis (9,0 × 1,5 cm) e mantidos nas mesmas condições do teste por no mínimo três dias, período suficiente para que houvesse o escurecimento dos ovos parasitados.

Para determinar o número de fêmeas por gaiola de contato, inicialmente se obteve os parâmetros populacionais: número de parasitóides por ovo e razão sexual. Estes foram obtidos mediante avaliação de quatro círculos (1 cm de diâmetro) contendo ovos parasitados, da mesma geração de insetos utilizados nos testes. Posteriormente, foram contados o número de ovos parasitados e o número de adultos remanescentes de cada tubo de emergência. O número de ovos parasitados em cada tubo foi multiplicado pelo número de parasitóides por ovo. O valor obtido foi subtraído do número de adultos remanescentes em cada tubo e multiplicado pela razão sexual da população.

O número de ovos parasitados em cada tratamento foi obtido mediante contagem, sob microscópio estereoscópico, dos seis cartões (18 círculos) ofertados durante o período de execução do experimento. O número médio de ovos parasitados por fêmea dos parasitóides em cada tratamento foi utilizado para calcular o parasitismo. A redução no parasitismo para cada agroquímico foi determinada através da comparação com a testemunha (água destilada) e calculada por meio da fórmula de Hassan et al. (2000), onde: RP = (1 - Rt/Rc)*100, sendo RP a porcentagem de redução no parasitismo, Rt o valor do parasitismo médio para cada produto e Rc o parasitismo médio observado para o tratamento testemunha (negativa).

Bioensaios com Estágios Imaturos de T. pretiosum e de T. atopovirilia. Os agroquímicos testados foram aqueles classificados como moderadamente nocivos (classe 3) e nocivos (classe 4), nos testes de toxicidade inicial para adultos dos parasitóides em laboratório, conforme descrito anteriormente. Desta forma, foram conduzidos bioensaios com 19 agroquímicos para T. pretiosum e 17 agroquímicos para T. atopovirilia (Tabelas 1, 2 e 3), empregando-se procedimentos para pulverização dos agroquímicos e testemunha, similares aos utilizados nos bioensaios com adultos.

Foram expostos ao parasitismo por T. pretiosum e T. atopovirilia, cartões contendo 60 círculos de 1 cm de diâmetro, sendo que cada círculo possuía aproximadamente 400±50 ovos do hospedeiro alternativo A. kuehniella, com no máximo 24 h de idade. Após o parasitismo, as fêmeas dos parasitóides foram descartadas e os cartões contendo os ovos previamente parasitados foram transferidos para cilindros de vidro (25 cm de comprimento × 10 cm de diâmetro) e acondicionados em câmaras climatizadas, sob mesmas condições da criação, até que os parasitóides atingissem os períodos de desenvolvimento de 24 h (1 dia), 72 h (3 dias) e 168 h (7 dias), correspondendo aos estágios de ovo-larva, pré-pupa e pupa, respectivamente (Cônsoli et al. 1999a).

Os produtos foram pulverizados diretamente sobre os círculos contendo os parasitóides nas fases de desenvolvimento de ovo-larva, de pré-pupa e de pupa. Depois de tratados os ovos permaneceram a temperatura ambiente, por cerca de três horas, para que houvesse a eliminação do excesso de umidade produzido pela calda. Passado este período, os círculos com ovos foram transferidos para recipientes de vidro (10 cm de comprimento e 2,5 cm de diâmetro), vedados na parte superior com tecido, preso com elástico, permitindo a ventilação e evitando a fuga dos parasitóides após emergência.

O número de adultos dos parasitóides encontrado em cada recipiente de vidro, em relação ao número de ovos parasitados contido no círculo de 1 cm de diâmetro foi utilizado para determinar a porcentagem de emergência. As contagens foram realizadas sob microscópio estereoscópico e a confirmação da ocorrência do parasitismo se deu em função da coloração escura do ovo. Cada tratamento foi repetido oito vezes, sendo que cada círculo continha 400±50 ovos parasitados, e foi considerado uma repetição, no delineamento inteiramente casualizado, em esquema fatorial (agroquímicos × estágios × repetições).

Análise Resultados. Os parâmetros de redução no parasitismo e emergência de adultos, em relação à testemunha foram empregados para classificar os agroquímicos, segundo a IOBC/WPRS em 1- inócuo (<30%), 2- levemente nocivo (30-79%), 3- moderadamente nocivo (80-99%) e 4- nocivo (>99%).

Resultado e Discussão

Bioensaios com Adultos de T. pretiosum e de T. atopovirilia. A capacidade de parasitismo de fêmeas das espécies em estudo foi afetada diferentemente pelas formulações comerciais testadas (Tabelas 1, 2 e 3), sendo que de acordo com critério da IOBC/WPRS dos 60 agroquímicos avaliados para adultos de T. pretiosum, 60% (36) foram classificados como inócuos (classe 1), principalmente os fungicidas; 10% (6) foram levemente nocivos (classe 2); 16,67% (10) foram moderadamente nocivos (classe 3) e 13,33% (8) foram classificados como nocivos (classe 4). Enquanto que para T. atopovirilia dos 40 agroquímicos avaliados, 45% (18) foram considerados inócuos (classe 1); 15% (6) levemente nocivos (classe 2); 12,50% (5) moderadamente nocivos e 27,50% (11) foram classificados como nocivos (classe 4) (Tabelas 1, 2 e 3).
 

Comparados os resultados, verificou-se que de um total de 40 agroquímicos, 70% (28) mostraram a mesma classe de seletividade para T. pretiosum e T. atopovirilia. Os fungicidas captana 2, clorotalonil, cresoxim-metílico, difenoconazol, dodina, imibenconazol, mancozebe 4, metiram, propinebe, tebuconazol, e tiofanato metílico 3; o inseticida tebufenozida; os acaricidas espirodiclofeno e fenpiroximato 1; o regulador de crescimento vegetal cloridrato de aviglicina e o adubo foliar fosfito de potássio foram inócuos (classe 1) a adultos das duas espécies em estudo (Tabelas 1, 2 e 3).

Mancozebe 3 foi o único agroquímico, dentre os avaliados que foi levemente nocivo (classe 2) para adultos das duas espécies (Tabela 1). O acaricida/inseticida óleo mineral 1, o inseticida óleo mineral 2 e o herbicida glifosato 5 foram moderadamente nocivos (classe 3) a adultos de T. pretiosum e de T. atopovirilia (Tabelas 2 e 3). A classe 3 também foi observada para o agroquímico óleo mineral 1, quando avaliado para adultos de T. pretiosum (Giolo et al. 2005a) e de T. cacoeciae (Grüztmacher et al. 2004), apesar dos autores utilizarem a metade da concentração empregada neste trabalho. A mesma classificação foi encontrada por Giolo et al. (2005b) para o herbicida glifosato 5 testado sob adultos de T. pretiosum.

Reduções superiores a 99% no parasitismo foram verificadas para o fungicida/acaricida enxofre 1; o fungicida/inseticida pirazofós; os inseticidas carbaril, fenitrotiona, fosmete, malationa e metidationa; o acaricida/inseticida abamectina, bem como, para o inseticida triclorfom (padrão de toxicidade) que foram classificados como nocivos (classe 4) para as duas espécies (Tabelas 1 e 2). Estes resultados corroboram aos anteriormente verificados em bioensaios com a espécie T. cacoeciae. Assim os ingredientes ativos enxofre 1 (Hafez et al. 1999), pirazofós (Franz et al. 1980), carbaril e fenitrotiona (Hassan et al. 1987), fosmete (Sterk et al. 1999), metidationa (Hassan 1998b), abamectina (Hassan et al. 1998) mesmo em outras formulações comerciais foram considerados nocivos a adultos de T. cacoeciae. No entanto, resultados diferentes foram encontrados por Youssef et al. (2004) que ao testarem malationa sob T. cacoeciae, em outra formulação comercial e em concentrações superiores (0,143% de i.a.) a avaliada neste estudo, classificaram o produto como moderadamente nocivo (classe 3). Considerando que foram usados o mesmo ingrediente ativo e concentrações superiores, provavelmente estes resultados diferenciados podem ter ocorrido devido a distintos fatores como, componentes utilizados na formulação dos produtos, condições do ambiente onde foram conduzidas as pesquisas, ou ainda a diferentes espécies ou linhagens do parasitóide.

Obtiveram classificação diferenciada, os fungicidas ditianona, enxofre 2, famoxadona + mancozebe, mancozebe 2, pirimetanil, tetraconazol e tiofanato metílico 2; os acaricidas piridaben e fenpiroximato 2; o herbicida glufosinato sal de amônio e os reguladores de crescimento vegetal benziladenina + ácido giberélico e cianamida, representando 30% (12) do total de produtos testados para ambas as espécies (Tabelas 1, 2 e 3). Analisando as classes atribuídas a estes produtos, para cada espécie do parasitóide, pode-se inferir que o fungicida tiofanato metílico 2, o herbicida glufosinato sal de amônio e o regulador de crescimento vegetal benziladenina + ácido giberélico tiveram seus efeitos mais pronunciados sobre adultos de T. pretiosum, onde acarretaram maiores reduções no parasitismo de fêmeas (Tabelas 1 e 3). No entanto, cianamida, ditianona, enxofre 2, famoxadona + mancozebe, tetraconazol, fenpiroximato 2, mancozebe 2, piridabem e pirimetanil causaram reduções mais drásticas na capacidade de parasitismo de T. atopovirilia sendo considerados mais nocivos a adultos desta espécie (Tabelas 1, 2 e 3).

A maior amplitude nas classes de toxicidade foi observada para o acaricida piridaben, que foi classificado como inócuo (classe 1) para T. pretiosum e considerado moderadamente nocivo (classe 3) para T. atopovirilia (Tabela 2).

Considerando que os bioensaios para as duas espécies de parasitóides foram realizados seguindo metodologias padronizadas, utilizando-se o mesmo hospedeiro alternativo, A. kuehniella, e os agroquímicos avaliados nas mesmas concentrações, então os resultados obtidos poderiam ser atribuídos às características intrínsecas de cada espécie do parasitóide, uma vez que a existência de diferenças de suscetibilidade interespecífica de Trichogramma spp. a pesticidas, já havia sido previamente relatada por Bull & Coleman (1985). Desta forma, os resultados supõem uma maior sensibilidade de adultos da espécie T. atopovirilia a determinados agroquímicos, e demonstram que a extrapolação de resultados de testes de seletividade obtidos com uma espécie para outra deve ser cautelosa ou mesmo evitada (Degrande et al. 2002).

Bioensaios com Estágios Imaturos de T. pretiosum e T. atopovirilia. Do total de 19 produtos testados para T. pretiosum, 73,68% (14) se mostraram inócuos para todos os estágios de desenvolvimento (Tabelas 1, 2 e 3). Dos 17 agroquímicos avaliados sob estágios imaturos de T. atopovirilia, observou-se que 58,82% (10) foram considerados inócuos às três fases de desenvolvimento do inseto (Tabelas 1, 2 e 3).

Comparando os resultados verificou-se que o fungicida/acaricida enxofre 2, os inseticidas fosmete e óleo mineral 2, o herbicida glifosato 5 e o regulador de crescimento vegetal cianamida foram considerados inócuos (classe 1), aos três estágios imaturos de T. pretiosum e de T. atopovirilia (Tabelas 1, 2 e 3). O inseticida metidationa foi considerado levemente nocivo (classe 2) a imaturos de T. pretiosum e de T. atopovirilia, no entanto esta classificação foi somente atribuída, respectivamente, às fases de pupa e pré-pupa destas espécies (Tabela 2).

Os demais produtos testados não apresentaram o mesmo comportamento para as duas espécies do parasitóide, sendo enquadrados em classes diferenciadas (Tabelas 1, 2 e 3). Assim, o acaricida/inseticida óleo mineral 1 considerado o mais tóxico dentre os agroquímicos avaliados nos bioensaios de T. pretiosum e classificado como levemente nocivo (classe 2) às fases de pré-pupa e pupa, não repetiu os mesmos resultados para T. atopovirilia (Tabela 2). Da mesma forma, os inseticidas organofosforados carbaril, fenitrotiona e triclorfom que causaram efeitos deletérios (classes 3 e 4) nos três estágios de desenvolvimento de imaturos de T. atopovirilia, foram considerados inócuos em todas as fases imaturas de T. pretiosum (Tabela 2).

Bioensaios realizados por Grützmacher et al. (2004) com imaturos de T. cacoeciae verificaram que o acaricida/inseticida óleo mineral 1 foi inócuo às três fases de desenvolvimento do inseto. Os mesmos autores avaliaram triclorfom e o consideraram levemente nocivo (classe 2) ao estágio de ovo-larva e moderadamente nocivo às fases de pré-pupa e pupa. Possíveis explicações para os distintos resultados podem estar relacionadas às diferentes concentrações do produto comercial empregadas, ainda às características intrínsecas dos ovos hospedeiros, como permeabilidade do córion e das camadas adjacentes que são variáveis em função da espécie (Cônsoli et al. 1999b), da mesma forma, diferenças de suscetibilidade interespecíficas de Trichogramma spp. (Bull & Coleman, 1985) também poderiam justificar os resultados, já que os testes foram realizados com a espécie T. cacoeciae, utilizando Sitrotroga cerealella (Olivier) (Lepidoptera: Gelechiidae), como hospedeiro alternativo.

Para os agroquímicos avaliados sob imaturos de T. pretiosum foram somente atribuídas as classes 1 e 2, inócuo e levemente nocivo, respectivamente (Tabelas 1, 2 e 3), o que é extremamente positivo no que diz respeito à sua utilização no contexto do manejo integrado de pragas na PIM. Reduções mais drásticas na emergência de adultos foram verificadas para a espécie T. atopovirilia, sendo constatadas as classes 3 (moderadamente nocivo) e 4 (nocivo) nos bioensaios conduzidos com imaturos deste parasitóide (Tabela 2). Este resultado demonstra a maior sensibilidade de T. atopovirilia a alguns agroquímicos.

Considerando os agroquímicos testados, a fase de desenvolvimento de ovo-larva (interior do ovo do hospedeiro) foi a considerada menos sensível, visto que teve maioria dos produtos, 94,74% para T. pretiosum e 76,47% para T. atopovirilia considerados inócuos (classe 1) (Tabelas 1, 2 e 3). Por outro lado, os estágios de pupa e de pré-pupa, foram para T. pretiosum e T. atopovirilia, respectivamente, os mais sensíveis à ação dos agroquímicos avaliados, incluindo as classes 3 e 4 (Tabelas 1, 2 e 3). Estes resultados discordam dos esperados, visto que na literatura (Hassan 1998a), a fase de pupa, é considerada como sendo o estágio de vida menos sensível do parasitóide Trichogramma e onde o inseto estaria menos exposto à ação de agroquímicos.

Além dos constantes tratamentos com inseticidas organofosforados, reconhecidamente nocivos a populações de inimigos naturais, alguns agroquímicos que não possuem seu modo de ação, diretamente relacionados à fisiologia dos insetos como fungicidas, herbicidas e reguladores de crescimento vegetal, também podem acarretar efeitos deletérios aos parasitóides do gênero Trichogramma, como observado neste trabalho (Tabelas 1, 2 e 3).

Conforme constatado neste estudo a espécie T. atopovirilia foi a que demonstrou maior sensibilidade aos agroquímicos avaliados. Nos bioensaios com adultos, 40% dos agroquímicos foram enquadrados nas maiores classes de toxicidade (3 e 4), enquanto que para T. pretiosum, este valor foi de 30%. Já em testes com imaturos de T. atopovirilia, 41,18% dos produtos afetaram a emergência de adultos nos diferentes estágios de desenvolvimento ao passo que para T. pretiosum somente 26,31% (Tabelas 1, 2 e 3).

Agradecimentos

Os autores agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico do Brasil (CNPq) e à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio Grande do Sul (FAPERGS) pelo apoio financeiro para a realização desta pesquisa.

Literatura Citada

Bull, D.L. & R.J. Coleman. 1985. Effects of pesticides on Trichogramma spp. Southwest. Entomol. 8:156-168.

Cônsoli, F.L., J.R.P. Parra & S.A. Hassan. 1998.  Side-effects of insecticides used in tomato fields on the egg parasitoid Trichogramma pretiosum Riley (Hym., Trichogrammatidae), a natural enemy of Tuta absoluta (Meyrick) (Lep., Gelechiidae). J. Appl. Entomol. 122:43-47.

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