CONTROLE QUÍMICO

ABSTRACT - One of the strategies to manage Tetranychus urticae Koch is the use of applied biological control by releasing phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae). However, the use of pesticides can affect the survivorship and reproduction of these biological control agents. The objective of this study was to evaluate the compatibility of 21 pesticides (acaricide-insecticides, insecticides and fungicides) on immature and adult stages of the predaceous mites Neoseiulus californicus (McGregor) and Phytoseiulus macropilis (Banks). Each pesticide was tested at concentrations that were recommended to control the pests in ornamental and vegetable crops in Brazil. The mortality of immature and adult of each predaceous mite was assessed 120 and 48 h after spraying the pesticide, respectively. The impact of pesticides on instantaneous growth rate (r_i) was also assessed. Among the pesticides, two acaricide-insecticides (fenpropathrin and milbemectin), two insecticides (buprofezin and spinosad) and eight fungicides (azoxystrobin, metiram+pyraclostrobin, boscalid+kresoxim-methyl, tebuconazole, clorotalonil, imibenconazole, iprodione, triforine) had no effect on survivorship and reproduction of N. californicus. Six fungicides were compatible with P. macropilis (azoxystrobin, boscalid+kresoxim-methyl, tebuconazole, imibenconazole, iprodione e triforine). The highest toxicity to N. californicus was observed with pyridaben. Besides the high mortality of P. macropilis caused by fenpropathrin, beta-cypermethrin, formetanate, methomyl and pyridaben, these pesticides led to the extinction of mite population. Because of the tolerance of N. californicus to several pesticides, these predaceous mites have showed high potential to be used in commercial field crops. 

KEYWORDS - Integrated pest management, Tetranychus urticae, phytoseiid, biological control, chemical control. 

RESUMO - Uma estratégia para o manejo do ácaro rajado, Tetranychus urticae Koch, é o uso do controle biológico aplicado mediante liberações de ácaros fitoseídeos (Acari: Phytoseiidae). No entanto, o emprego de agrotóxicos pode interferir na sobrevivência e reprodução desses inimigos naturais. Sendo assim, o objetivo deste estudo foi avaliar a compatibilidade de 21 agrotóxicos (acaricida-inseticidas, inseticidas e fungicidas) sobre imaturos e adultos dos ácaros predadores Neoseiulus californicus (McGregor) e Phytoseiulus macropilis (Banks). As concentrações utilizadas para cada produto foram definidas dentro do intervalo recomendado pelos fabricantes. A avaliação da mortalidade de imaturos e adultos foi efetuada 120 e 48 h após a pulverização, respectivamente. O impacto dos agrotóxicos no crescimento populacional foi avaliado mediante a taxa instantânea de crescimento (r_i). Dentre os produtos testados, dois acaricida-inseticidas (fenpropatrina e milbemectina), dois inseticidas (buprofezina e espinosade) e oito fungicidas (azoxistrobina, metiram+piraclostrobina, boscalida+cresoxim-metílico, tebuconazol, clorotalonil, imibenconazol, iprodiona, triforina) foram compatíveis à N. californicus, não afetando a sobrevivência de imaturos e adultos, além de não ter causado redução na ri. Por outro lado, seis fungicidas mostraram-se inócuos a P. macropilis (azoxistrobina, boscalida+cresoxim-metílico, tebuconazol, imibenconazol, iprodiona e triforina). Devido à tolerância de N. californicus a vários agrotóxicos, sugere-se que esse predador possa ser liberado em áreas comerciais onde o uso do controle químico é realizado comumente. Com relação a P. macropilis, uma estratégia que contribuiria com a sua preservação em áreas de produção comercial seria a seleção de linhagens resistentes aos agrotóxicos. 

PALAVRAS-CHAVE - Manejo integrado de pragas, Tetranychus urticae, fitoseídeos, controle biológico, controle químico. 
 

Tabela 1

Figura 1

Figura 2

Tabela 2

Figura 3

Figura 4

Tabela 3

Tabela 4

Tabela 5

Uma estratégia viável para o manejo da resistência do ácaro rajado a acaricidas nessas culturas é o uso do controle biológico aplicado, sendo que essa ferramenta insere-se perfeitamente na teoria preconizada pelo manejo integrado de pragas (MIP) (Norris et al. 2003). Os ácaros predadores são considerados os inimigos naturais mais efetivos no controle biológico de ácaros-praga, sendo que as principais famílias com espécies de predadores são Anystidae, Bdellidae, Cheyletidae, Cunaxidae, Laelapidae, Phytoseiidae e Stigmaeidae (Yaninek & Moraes 1991, Gerson et al. 2003). Dentre esses, os ácaros fitoseídeos são os mais importantes, sendo que em todo mundo são conhecidas mais de 2.250 espécies, das quais cerca de 140 já foram relatadas no Brasil (Moraes et al. 2004).

No entanto, a adoção do controle químico pode interferir drasticamente nas liberações desses predadores, já que os mesmos geralmente são mais suscetíveis aos agrotóxicos do que os ácaros fitófagos (Rock 1979, Croft & Whalon 1982, Croft 1990). Para minimizar o efeito negativo do controle químico sobre o biológico e proporcionar um equilíbrio ecológico entre as pragas e seus inimigos naturais, a integração dessas estratégias de controle pode resultar em uma forma de manejo racional de ácaros. A seleção de agrotóxicos que sejam compatíveis com os ácaros fitoseídeos é uma estratégia importante, o que poderá contribuir para o sucesso de programas de manejo integrado em cultivo protegido de hortaliças e ornamentais.

Além do efeito letal sobre os inimigos naturais, estudos para estimar o efeito subletal de cada produto são recomendados, principalmente para os agrotóxicos pertencentes a novos grupos, os quais são considerados mais específicos com relação à praga-alvo e menos agressivos ao meio ambiente (Desneux et al. 2007). Nesse contexto, a avaliação da toxicidade dos agrotóxicos nos parâmetros demográficos é uma das principais ferramentas para avaliar o efeito subletal em populações de inimigos naturais. Assim, estudos de ecotoxicologia têm sido realizados com esse propósito, geralmente empregando a estimativa da taxa instantânea de crescimento (r_i) (Stark et al. 1997, Stark & Banken 1999, Teodoro et al. 2005). Essa medida estima a toxicidade direta dos agrotóxicos no crescimento populacional, e assim como a razão intrínseca de crescimento (r_m), integra os efeitos na sobrevivência e fecundidade de uma determinada população (Stark & Banks 2003).

Este trabalho foi desenvolvido com o propósito de avaliar a compatibilidade de 21 agrotóxicos (incluindo acaricida-inseticidas, inseticidas e fungicidas), recomendados para o controle de pragas em cultivo de hortaliças e/ou plantas ornamentais, com os ácaros Neoseiulus californicus (McGregor) e Phytoseiulus macropilis (Banks) que são inimigos naturais potenciais para o emprego em programas de manejo aplicado de T. urticae nessas culturas.

Material e Métodos

Coleta das populações de ácaros. A população de T. urticae foi proveniente de coletas realizadas durante o ano de 2003 em cultivo de feijão, Phaseolus vulgaris L., situados no campo experimental do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, da ESALQ/USP em Piracicaba/SP. Com relação aos ácaros predadores, a população de N. californicus foi cedida em 2002 pelo Dr. Mario Eidi Sato do Instituto Biológico em Campinas/SP, sendo previamente coletada em cultivo comercial de morango no município de Atibaia/SP, em outubro de 1999. A população de P. macropilis foi coletada em 2003, em associação com a população de T. urticae. Após a realização das coletas, os ácaros foram encaminhados até o laboratório, dentro de sacos de papel acondicionados em caixas de isopor contendo gelo.

Criação de ácaros em condições de laboratório.  Para a criação de T. urticae, plantas de feijão de porco Canavalia ensiformis (L.) foram cultivadas em casa de vegetação até o desenvolvimento do primeiro par de folhas, momento em que as mesmas foram encaminhadas ao laboratório. Nessas condições, aproximadamente 50 plantas foram infestadas com todas os estágios de desenvolvimento do ácaro rajado, sendo mantidas em uma gaiola de 1,0 × 0,6 × 0,4 m que foi feita com armação de madeira e coberta com tecido "voil". A cada cinco dias efetuou-se a substituição de aproximadamente 25 plantas para a manutenção da população.

As populações dos ácaros predadores N. californicus e P. macropilis foram mantidas separadamente sobre plantas de C. ensiformis infestadas com T. urticae. Cada espécie de ácaro predador foi isolada em câmaras climatizadas a 25±2ºC, 70±10% de umidade relativa e 14 h de fotofase. A reposição das plantas para a manutenção das populações dos predadores foi realizada a cada cinco dias, da mesma forma que o descrito para T. urticae. Após o estabelecimento das populações em laboratório, amostras foram retiradas para identificação específica.

Bioensaios toxicológicos. A toxicidade dos 21 agrotóxicos recomendados e/ou empregados para o controle de pragas em cultivo protegido de plantas ornamentais e/ou hortaliças (Tabela 1) foi avaliada sobre os ácaros predadores N. californicus e P. macropilis. Os agrotóxicos foram divididos em três grupos sendo: A. acaricida-inseticidas; B. inseticidas e C. fungicidas.

A concentração utilizada para cada agrotóxico foi definida dentro do intervalo recomendado pelos respectivos fabricantes para o controle de pragas em hortaliças e/ou plantas ornamentais (AGROFIT 2006). Para o tratamento-controle foi utilizada água destilada.
 

Efeito no desenvolvimento de imaturos. Grupos com 50 fêmeas adultas de N. californicus e P. macropilis foram retirados das criações de laboratório e transferidos para arenas confeccionadas com folhas de C. ensiformis infestadas com todos os estágios de desenvolvimento de T. urticae. Para a confecção dessas arenas, cada folha foi disposta sobre uma espuma embebida em água destilada contida em placa de Petri de 12 cm de diâmetro. Em seguida as folhas foram circundadas com algodão hidrófilo umedecido para mantê-las túrgidas e impedir a fuga dos ácaros. As arenas foram mantidas em câmara climatizada a 25±2ºC, 70±10% de umidade relativa e 14 h de fotofase, durante 24 h. Após esse período, grupos com cinco ovos de cada predador foram transferidos em discos de folha de C. ensiformis de 3 cm de diâmetro contendo 20 fêmeas adultas e 100 ovos de T. urticae. Esses discos foram dispostos sobre espuma embebida em água destilada contida em placa de Petri de 12 cm de diâmetro, sendo mantidos durante 20 h em câmara climatizada.

Posteriormente foi realizada a pulverização direta dos ovos em estágio final de desenvolvimento embrionário, com uso da torre de Potter (Burkard Manufacturing, Rickmansworth, Herts, Inglaterra) calibrada a uma pressão de 10 psi (68,95 kPa). Em cada aplicação foi utilizado um volume de 2 ml de suspensão de cada produto químico, obtendo-se uma deposição média de 1,50 mg/cm².  Meia hora após a pulverização, cada disco foi transferido sobre uma mistura de ágar-água (3%) contida em placas de Petri de 3,5 cm de diâmetro. Essas placas foram fechadas com filme plástico (PVC) para evitar a fuga dos ácaros, sendo posteriormente mantidas dentro de caixas plásticas, em câmaras climatizadas a 25±2ºC, 70±10% de umidade relativa e 14 h de fotofase. Foram realizadas cinco repetições para cada tratamento, sendo cada repetição composta por quatro placas.

A avaliação da mortalidade foi realizada 120 h após a pulverização dos ovos, período que na ausência de efeitos adversos possibilita o desenvolvimento das fases de larva, protoninfa, deutoninfa e a emergência de adultos de N. californicus e P. macropilis. Foi considerado morto o ácaro predador que não respondeu com movimentos vigorosos ao ser tocado por um pincel. Os dados de porcentagem de mortalidade, para cada espécie, foram submetidos à análise de variância (ANOVA) e as médias dos tratamentos com agrotóxicos foram comparadas com o controle pelo teste de Dunnett ao nível de 5% de significância (SAS Institute 2000). Além disso, para cada produto testado foi comparada a suscetibilidade de N. californicus e P. macropilis pelo teste-t, sendo que para isso a mortalidade de cada tratamento foi corrigida pela fórmula de Abbott (1925).

Toxicidade sobre fêmeas adultas. Trinta fêmeas adultas de N. californicus ou P. macropilis, com aproximadamente 10 dias após a emergência, foram transferidas para arenas confeccionadas com folhas de C. ensiformis, previamente infestadas com todos os estágios de desenvolvimento de T. urticae (como foi descrito no item anterior).

Após a transferência dos predadores foi realizada a pulverização dessas arenas, juntamente com discos de folha de C. ensiformis de 3 cm de diâmetro, previamente infestados com cerca de 40 fêmeas adultas e 100 ovos de T. urticae. A pulverização foi realizada com a torre de Potter calibrada a uma pressão de 10 psi (68,95 kPa), sendo que para cada aplicação foi utilizado um volume de 2 ml de suspensão, obtendo-se uma deposição média de aproximadamente 1,50 mg/cm². Em seguida, os discos de folha contendo resíduo foram deixados para secar em condições de laboratório por aproximadamente meia hora. Posteriormente, esses discos foram acondicionados sobre uma mistura de ágar-água (3%) contida no interior de placas de Petri de 3,5 cm de diâmetro. Grupos de cinco fêmeas pulverizadas foram transferidos para cada arena contendo resíduo do respectivo agrotóxico. Posteriormente essas arenas foram fechadas com filme plástico transparente (PVC) para impedir a fuga dos ácaros. Durante o período de desenvolvimento dos bioensaios, as arenas foram mantidas em câmara climatizada a 25±2ºC, 70±10% de umidade relativa e 14 h de fotofase.

Foram realizadas quatro repetições para cada tratamento, sendo cada repetição composta por quatro arenas. A avaliação da mortalidade foi efetuada 48 h após a transferência dos ácaros predadores contaminados sobre o resíduo, sendo considerado morto o indivíduo que não respondeu com movimentos vigorosos ao ser tocado por um pincel. Os dados de porcentagem de mortalidade, para cada espécie, foram submetidos à análise de variância (ANOVA) e as médias dos tratamentos com agrotóxicos foram comparadas com o controle pelo teste de Dunnett ao nível de 5% de significância (SAS Institute 2000). Além disso, para cada produto químico testado foi comparada a suscetibilidade de N. californicus e P. macropilis pelo teste-t, corrigindo-se a mortalidade de cada tratamento pela fórmula de Abbott (1925).

Efeito no crescimento populacional. Para avaliar o impacto dos agrotóxicos no crescimento populacional de N. californicus e P. macropilis foi realizada a estimativa da taxa instantânea de crescimento (r_i), equação (1):
 

(1)

onde: N_f é o número de ácaros presentes em cada arena por ocasião da avaliação do bioensaio (ovos, larvas, ninfas e adultos), N_o é o número inicial de ácaros transferidos em cada arena por ocasião do início do bioensaio e  é o período em que os ácaros predadores ficaram em contato com o resíduo dos produtos, ou seja, o período de duração do bioensaio. De acordo com a equação, se o valor estimado para: r_i = 0, verifica-se equilíbrio no crescimento populacional; por outro lado se ri > 0, o crescimento populacional mantêm-se em estado ascendente e se ri < 0, a população está sofrendo um declínio que poderá levá-la à extinção, quando N_f = 0 (Stark & Banks 2003).

Os procedimentos adotados para a execução deste bioensaio foram os mesmos descritos para avaliar a toxicidade sobre fêmeas adultas, conforme descrito anteriormente. Porém, a avaliação foi efetuada sete dias após a transferência das fêmeas adultas contaminadas sobre o resíduo, momento em que se procedeu a contagem do número total de predadores/arena (ovos, imaturos e adultos). Os dados do número final de cada predador por tratamento (N_f), para cada espécie, foram submetidos à análise de variância (ANOVA) e as médias dos tratamentos foram comparadas com o controle pelo teste de Dunnett ao nível de 5% de significância (SAS Institute 2000). Além disso, também foi efetuada a interpretação dos resultados obtidos para taxa instantânea para cada tratamento.

Resultados e Discussão

Efeito sobre imaturos. Um maior número de agrotóxicos afetou o desenvolvimento de imaturos, quando comparado com os resultados obtidos para fêmeas adultas de ambas as espécies de predadores. Diferença significativa entre os tratamentos foi observada para N. californicus (F=10,53; g.l.= 21, 114; p<0,0001). Os acaricida-inseticidas cloridrato de formetanato, diaferentiurom, piridabem e endosulfan, causaram mortalidade maior do que 60% nesse estágio de desenvolvimento. Os inseticidas beta-cipermetrina, metomil, imidacloprido e ciromazina também foram tóxicos sobre imaturos de N. californicus, ocasionando mortalidade entre 37 e 58%. Com relação aos fungicidas, apenas mancozebe afetou os imaturos desse predador (Fig. 1).
 

Figura 1. Toxicidade de acaricida-inseticidas (A), inseticidas (B) e fungicidas (C) no desenvolvimento de imaturos do ácaro predador N. californicus. *Mortalidade média no tratamento diferiu significativamente do controle (Dunnett, p< 0,05).

Todos os acaricida-inseticidas e inseticidas testados afetaram significativamente o desenvolvimento de imaturos de P. macropilis (F=18,23; g.l.=21, 102; p< 0,0001), sendo que fenpropatrina, piridabem, cloridrato de formetanato, diafentiuron, endosulfan, beta-cipermetrina, metomil e imidacloprido causaram mortalidades superiores a 85%. Com relação aos fungicidas, clorotalonil, mancozebe e metiram+piraclostrobina apresentaram toxicidade significativa sobre imaturos de P. macropilis, causando mortalidade maior do que 40% nesse estágio (Fig. 2). 
 

Figura 2. Toxicidade de acaricida-inseticidas (A), inseticidas (B) e fungicidas (C) no desenvolvimento de imaturos do ácaro predador P. macropilis. *Mortalidade média no tratamento diferiu significativamente do controle (Dunnett, p< 0,05).

Comparando-se a suscetibilidade de imaturos de N. californicus e P. macropilis, verifica-se que N. californicus foi mais tolerante aos acaricida-inseticidas fenpropatrina, cloridrato de formetanato, aos inseticidas beta-cipermetrina e metomil e aos fungicidas metiram+piraclostrobina, tebuconazol e clorotalonil do que P. macropilis (Tabela 2).
 

Toxicidade sobre fêmeas adultas. A análise dos dados de mortalidade de fêmeas adultas de N. californicus revelou diferenças significativas entre os tratamentos (F=15,31; g.l.= 21, 79; p< 0,0001). Três acaricida-inseticidas causaram mortalidade significativa desse predador, sendo cloridrato de formetanato (56,%), piridabem (95%) e endosulfan (46%). Os demais acaricida-inseticidas, inseticidas e fungicidas testados não apresentaram impacto sobre esse estágio de desenvolvimento do predador, sendo que todos os produtos causaram mortalidade inferior a 20% (Fig. 3).
 

Figura 3. Toxicidade de acaricida-inseticidas (A), inseticidas (B) e fungicidas (C) sobre fêmeas adultas do ácaro predador N. californicus. *Mortalidade média no tratamento diferiu significativamente do controle (Dunnett, p< 0,05).

Um maior número de agrotóxicos causou elevada toxicidade sobre P. macropilis, obtendo-se diferenças significativas entre os tratamentos (F=12,21; g.l.= 21, 78; p< 0,0001). Os acaricida-inseticidas fenpropatrina, cloridrato de formetanato e piridabem e os inseticidas beta-cipermetrina e metomil, causaram mortalidades entre 98 e 100% de adultos desse predador. Além desses, milbemectina, endosulfan, triforina e imidacloprido também afetaram P. macropilis, observando-se mortalidades entre 47 e 73% de fêmeas adultas dessa espécie (Fig. 4).
 

Figura 4. Toxicidade de acaricida-inseticidas (A), inseticidas (B) e fungicidas (C) sobre fêmeas adultas do ácaro predador P. macropilis. *Mortalidade média no tratamento diferiu significativamente do controle (Dunnett, p < 0,05).

Comparando-se a suscetibilidade de fêmeas adultas desses dois predadores, verifica-se que N. californicus foi mais tolerante aos acaricidas-inseticida fenpropatrina, cloridrato de formetanato, milbemectina e aos inseticidas beta-cipermetrina e metomil do que P. macropilis (Tabela 3). De modo geral, dentre as classes de agrotóxicos testados, o grupo dos fungicidas foi o que apresentou menor impacto sobre fêmeas adultas de ambos os predadores.
 

Efeito no crescimento populacional dos ácaros predadores. Com relação ao efeito dos agrotóxicos no crescimento populacional de N. californicus, foram observadas diferenças significativas no número final de indivíduos (N_f) entre os tratamentos (F= 6,68; g.l.= 21, 91; p < 0,0001). Os acaricida-inseticidas piridabem e endosulfan afetaram o crescimento populacional de N. californicus reduzindo o número final de indivíduos, o que ocasionou valores negativos para a para taxa instantânea de crescimento (r_i) (Tabela 4). Apesar de cloridrato de formetanato e metomil também terem reduzido significativamente o número final de indivíduos de N. californicus, houve um crescimento populacional dessa espécie, observando-se valores positivos de ri para esses produtos (Tabela 4). Nenhum produto testado levou à extinção de N. californicus nestas condições.
 

Por outro lado, os acaricida-inseticidas fenpropatrina, piridabem, cloridrato de formetanato, e os inseticidas beta-cipermetrina e metomil, extinguiram a população de P. macropilis testada. Valores negativos para a taxa instantânea de crescimento em P. macropilis foram observados Endosulfan e milbemectina também afetaram o crescimento populacional desse predador, ocasionando valores negativos na taxa instantânea de crescimento, sendo -0,060 e -0,014 respectivamente (Tabela 5).
 

O ácaro predador N. californicus foi compatível com um maior número de agrotóxicos do que P. macropilis. Dentre os 21 produtos testados, 12 foram inócuos sobre N. californicus, sendo dois acaricida-inseticidas (fenpropatrina, milbemectina), dois inseticidas (buprofezina e espinosade) e oito fungicidas (azoxistrobina, metiram+piraclostrobina, boscalida+cresoxim-metílico, tebuconazol, clorotalonil, imibenconazol, iprodiona, triforina), sendo que esses não afetaram a sobrevivência e reprodução de fêmeas adultas, além de não ter causado impacto significativo no desenvolvimento de imaturos dessa espécie. Por outro lado, apenas seis fungicidas mostraram-se inócuos a P. macropilis sendo: azoxistrobina, boscalida+cresoxim-metílico, tebuconazol, imibenconazol, iprodiona e triforina.

Os acaricida-inseticidas cloridrato de formetanato, endosulfan e piridabem causaram elevada mortalidade de imaturos e adultos em ambas as espécies. Apesar de cloridrato de formetanato ter reduzido significativamente o número final (N_f) de N. californicus, observou-se que a taxa instantânea de crescimento obtida para esse predador permaneceu positiva (0,037), quando o mesmo foi exposto a esse produto (Tabela 4). Por outro lado, sete dias após a pulverização com esse acaricida-inseticida, observou-se que a população de P. macropilis foi levada à extinção, já que por ocasião da avaliação nenhum sobrevivente foi encontrado nas arenas.

O impacto no crescimento populacional dos predadores também foi observado para o endosulfan. Apesar dos valores negativos estimados para a taxa instantânea de crescimento de N. californicus e P. macropilis, esse produto não levou imediatamente nenhum predador à extinção. Porém, a obtenção de valores negativos para r_i é um indicativo de que o agrotóxico pode ocasionar a extinção da população exposta ao seu resíduo (Stark et al. 1997, Stark & Banks 2003). A elevada toxicidade de endosulfan sobre o ácaro predador Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot também foi observada por Blümel et al. (1993). Trabalho realizado por Bostanian e Akalach (2006) revelou que endosulfan ocasionou mortalidade de 66% em fêmeas adultas de P. persimilis, sendo que esse resultado aproximou-se da mortalidade obtida no presente estudo tanto para N. californicus quanto para P. macropilis. Por outro lado, esses autores verificaram que endossulfan foi inócuo ao ácaro predador Amblyseius (=Neoseiulus) fallacis e ao percevejo predador Orius insidiousus (Say) (Hemiptera: Anthocoridae).

Dentre os agrotóxicos testados, piridabem foi o que causou a maior toxicidade sobre N. californicus, sendo obtidas mortalidades de 100% para imaturos e 95% para adultos (Figs. 1 e 3). Além disso, esse produto também reduziu drasticamente o crescimento populacional dessa espécie, obtendo-se um valor negativo para a taxa instantânea de crescimento (-0,230) (Tabela 4). Para P. macropilis, além de piridabem ter causado elevado impacto sobre adultos e imaturos também levou à extinção a população desse predador. Esses resultados assemelham-se com o observado por Alston & Thomson (2004), que verificaram que piridabem causou elevada toxicidade sobre fêmeas adultas de Galendromus occidentalis (Nesbitt), reduzindo a fecundidade e o consumo desse ácaro predador sobre T. urticae.

Amano et al. (2004) após avaliarem a suscetibilidade de diferentes populações de N. califonicus no Japão, detectaram variabilidade intraespecífica na resposta ao piridabem, sendo que a mortalidade das fêmeas adultas variou entre 28 e 76%. Uma hipótese estabelecida para explicar tal fato foi que essa suscetibilidade diferencial poderia estar associada à pressão de seleção local com esse produto e consequentemente a resistência de populações de N. californicus a este acaricida-inseticida. O emprego de linhagens resistentes de N. californicus ao piridabem pode contribuir com o sucesso de programas de manejo integrado de T. urticae.

Comparando os resultados obtidos para milbemectina, verifica-se que a mortalidade de fêmeas adultas de N. califonicus esteve abaixo de 20%, sendo significativamente menor do que a estimada para P. macropilis que foi de 51% (Tabela 3). A elevada mortalidade de fêmeas adultas, somada à toxicidade de milbemectina no desenvolvimento imaturos de P. macropilis, também ocasionou redução no crescimento da população exposta a este produto, obtendo-se valor negativo para r_i (Tabela 5).

Segundo Kim & Yoo (2002), milbemectina também apresentou elevada toxicidade sobre adultos e imaturos de P. persimilis, sendo que o mesmo foi observado para Amblyseius (=Neoseiulus) womersley Kim & Seo (2001). A elevada suscetibilidade de N. womersleyi aos acaricida-inseticidas milbemectina e piridabem foi a hipótese levantada por Amano et al. (2004) para explicar o fato desse fitoseídeo, que até os anos 90 era a espécie de ácaro predador predominante em pomares de frutas no Japão, ter sido substituído, a partir de então, por N. califonicus nestas condições. De acordo com esses autores, algumas populações de N. califonicus, coletadas em campo, mostraram-se mais tolerantes a esses acaricida-inseticidas do que N. womersleyi. Pelos resultados obtidos neste estudo pode-se inferir que as liberações dessa população de N. califonicus poderiam ser efetivas mesmo em áreas onde se utiliza milbemectina, ao contrário do observado para P. macropilis.

No presente trabalho os adultos de N. californicus foram tolerantes a fenpropatrina, beta-cipermetrina e metomil, produtos que além de não terem causado mortalidade significativa nesse estágio de desenvolvimento, também não afetaram a taxa instantânea de crescimento do predador (r_i). Por outro lado, todos esses produtos foram extremamente tóxicos aos imaturos e adultos de P. macropilis, levando inclusive a população desse predador à extinção. O efeito letal pronunciado de fenpropatrina sobre outros inimigos naturais como o ácaro predador Typhlodromus pyri Scheuten e percevejo O. insidiosus também foi relatado por Solomon et al. 1993 e Ashley et al. 2006.

Em outros estudos realizados com N. californicus, também foi observada elevada tolerância a outros agrotóxicos de largo espectro de ação como os piretróides acrinatrina, deltametrina e o organofosforado dimetoato, além de fenpiroximate, propargite, enxofre e benomil (Sato et al. 2002, Silva & Oliveira 2006). Geralmente os piretróides apresentam elevada toxicidade sobre os ácaros predadores (Rock 1979, Croft 1990), o que neste trabalho foi comprovado para P. macropilis. Nesse caso, a elevada tolerância de N. californicus a esses produtos pode ser explorada de maneira positiva em programas de manejo do ácaro T. urticae.

A classe de agrotóxicos que apresentou menor impacto sobre os predadores foi a dos fungicidas, sendo que dentre os nove produtos testados, apenas mancozebe apresentou algum efeito sobre N. califonicus. Já P. macropilis foi afetado por três fungicidas, sendo: mancozebe, metiram+piraclostrobina e clorotalonil. Todos esses produtos causaram mortalidades significativas apenas no desenvolvimento de imaturos, não afetando a sobrevivência e reprodução de fêmeas adultas dos predadores. Resultado semelhante foi reportado por Kongchuensin & Takafuji (2006) que verificaram apesar das fêmeas adultas de Neoseiulus longispinosus (Evans) apresentarem elevada tolerância ao mancozebe, por outro lado, os imaturos desse predador foram altamente suscetíveis a este produto.

O efeito de mancozebe e metiram (ambos pertencentes ao grupo dos ditiocarbamatos) sobre os ácaros G. occidentalis e Euseius victoriensis (Womersley) foi reportado por Bernard et al. (2004). Segundo esses autores, mancozebe foi altamente tóxico sobre esses predadores, resultando em redução nas capacidades reprodutiva e de predação dos mesmos, sugerindo-se incompatibilidade desse fungicida em sistemas de manejo de pragas onde são efetuadas liberações com esses inimigos naturais. Já o fungicida metiram afetou esses dois ácaros de modo diferenciado, causando elevada mortalidade em fêmeas adultas de G. occidentalis e reduzindo a capacidade reprodutiva de E. vistoriensis. Um estudo realizado no nordeste da Itália revelou que em algumas áreas de produção comercial de uvas, o emprego de mancozebe causou um desequilibro ecológico entre o ácaro predador Kampimodromus aberrans (Oudemans) e o ácaro fitófago T. urticae, observando-se incremento no crescimento populacional da praga em detrimento do predador (Pozzebon et al. 2002).

Outros agrotóxicos como o acaricida-inseticida diafentiuron e os inseticidas imidacloprido e ciromazina apesar de não terem causado elevada toxicidade sobre fêmeas adultas de N. californicus causaram elevada mortalidade sobre imaturos dessa espécie. O mesmo efeito foi obtido para P. macropilis sendo que além desses três produtos, buprofezina e espinosade também só afetaram o desenvolvimento de imaturos dessa espécie. Sugere-se que a elevada toxicidade observada para esses agrotóxicos sobre imaturos foi devido à pulverização direta dos ovos momento antes à eclosão das larvas e conseqüente a contaminação das mesmas. No bioensaio para avaliar o impacto no crescimento populacional, a pulverização foi efetuada diretamente sobre as fêmeas, que continuaram ovipositando normalmente. Após a eclosão, as larvas expostas ao resíduo desses agrotóxicos sobreviveram, o que também contribuiu para o crescimento populacional de ambas as espécies.

Espinosade não causou impacto significativo na sobrevivência e reprodução de fêmeas adultas de N. californicus e P. macropilis, sendo obtidos valores positivos para a taxa instantânea de crescimento das duas espécies. De acordo com Jones et al. (2005), espinosade pode ser utilizado concomitantemente com o ácaro predador Neoseiulus cucumeris Oudemans, que comumente é empregado para o controle biológico de tripes, Frankliniella occidentalis Pergande, em cultivo protegido de hortaliças, tal como pepino. Um estudo realizado em cultivo protegido de gerânio também revelou que o uso de espinosade foi compatível com liberações do ácaro P. persimilis, sendo que mesmo após a aplicação desse produto, o predador sobreviveu, reproduziu-se e controlou o ácaro rajado com eficiência (Holt et al. 2006).

Por outro lado, Villanueva e Walgenbacii (2005) verificaram que apesar de espinosade ter exibido elevado impacto sobre fêmeas adultas do ácaro predador N. fallacis, as quais permaneceram 96 h expostas ao resíduo deste produto, o mesmo não afetou o desenvolvimento de imaturos dessa espécie. Com relação à toxicidade de espinosade sobre ácaros fitófagos, apesar desse produto não afetar Panonychus ulmi (Koch), causou elevada mortalidade, redução na fecundidade e repelência de fêmeas de T. urticae (Villanueva & Walgenbacii 2006). No entanto, o efeito de espinosade foi obtido somente quando esse ácaro permaneceu exposto sobre o resíduo do produto durante 3 a 4 dias. O fato de espinosade apresentar repelência sobre T. urticae, pode fazer com que após a pulverização em campo esse ácaro desloque-se em busca de áreas de refúgio, permanecendo sobre o resíduo por um período que reduziria a atividade acaricida deste produto nestas condições (Villanueva & Walgenbacii 2006).

Diante dos resultados obtidos, devido à compatibilidade de N. californicus com vários agrotóxicos, inclusive com produtos de largo espectro de ação como os piretróides, sugere-se que esse ácaro possa apresentar vantagens adaptativas em áreas comerciais. Com relação a P. macropilis, uma estratégia que poderia contribuir com a sua preservação em campo seria a seleção de linhagens resistentes a alguns produtos como fenpropatrina, beta-cipermetrina, cloridrato de formetanato, metomil, milbemectina e piridabem. Ressalta-se que um programa para seleção de linhagens de ácaros fitoseídeos resistentes a agrotóxicos poderia ser iniciado a partir de coletas de populações em áreas comerciais, preferencialmente onde a pressão de seleção com determinado ingrediente ativo seja intensa. Obtendo-se uma população que apresente alta freqüência de sobrevivência a um determinado produto, o próximo passo seria a seleção em condições de laboratório e multiplicação massal para liberação em campo. Em vários países o emprego de linhagens de ácaros predadores resistentes a agrotóxicos tem contribuído com o sucesso de programas de manejo de ácaros (Hoy 1985, Fournier et al. 1985, Blommers 1994).

Para os agrotóxicos que causaram elevada mortalidade apenas sobre os imaturos dos predadores, ou ainda, para aqueles que apresentaram elevada toxicidade sobre fêmeas adultas e no crescimento populacional, experimentos realizados em condições de semi-campo e/ou campo poderiam comprovar o efeito dos mesmos, confirmando ou não, os resultados obtidos em laboratório. Com relação aos produtos que não apresentaram nenhum efeito sobre os parâmetros avaliados para cada espécie, pode-se afirmar que devido a essa compatibilidade com os ácaros predadores, esses podem ser empregados em programas manejo de T. urticae, sendo essa uma ferramenta potencial para a conservação desses ácaros após a liberação em campo.

Agradecimentos

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa de doutorado concedida ao primeiro autor.

Literatura Citada

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